תקציר:

סרט מתרחש ביקום מרובה עולמות מקבילים שבהם חיות מספר דמויות בעלות כוח העכביש - גרסאות מקבילות של ספיידרמן. הפעם הגיבור העיקרי הוא מיילס מוראלס, נער נורמלי שחי בעיר ניו יורק המושגחת בידי גיבור העל האהוד. מיילס הוא בנו של שוטר הנוטה להעביר ביקורת שלילית על פעילותו של ספיידרמן. מאחר שלהוריו של מיילס יש ציפיות גבוהות, הם שולחים אותו לבית ספר יוקרתי, אך הוא מנסה להעמיד פני טיפש כדי לחזור לבית הספר הישן שלו, שם לומדים חבריו. ערב אחד מיילס יוצא ליצור גרפיטי עם הדוד שלו, ארון דייוויס, במקום נסתר במסדרונות הצדדיים של מנהרות הרכבת התחתית. שם עוקץ את מיילס עכביש רדיואקטיבי שחמק ממעבדה של חברת "אלכמקס" הצמודה למקום. מיילס הורג את העכביש מבלי להבין שזה הרגע קיבל מהעכביש כוחות מיוחדים. למחרת, מיילס מגלה את כוחותיו כאשר ידו נדבקת לכל מה שנוגע בה, כולל שערותיה של הנערה שהוא מחבב, וונדה, דבר שגורם מבוכה לשניהם. מיילס מגיע לחדרו, מבולבל לגבי השינויים שחלים בו, ומעלעל בחוברת קומיקס המתארת את קורותיו של ספיידרמן כסיפור אמיתי שבו שמו של ספיידרמן לא ידוע. הוא מועד ומוצא עצמו מטפס על הקיר החיצוני באמצעות ידיים דביקות במיוחד, וללא ידיעתו וונדה רואה אותו. בערב מיילס תוהה אם הוא אכן נהיה כמו ספיידרמן, וחוזר למקום שבו נעקץ כדי למצוא את העכביש על מנת לברר אם יש קשר לעכביש שנתן לספיידרמן המקורי את כוחותיו. בעודו רואה את העכביש המת שומע מיילס קולות קרב בהמשך המנהרות, ועוקב אחריהם דרך פרצה בגדר של אלכמקס עד שהוא נמצא תחת מכונה גלילית ענקית. הוא רואה את ספיידרמן נלחם מול יצור גדול דמוי דרקון - נורמן אוסבורן, הגובלין הירוק. ספיידרמן חומק מהגובלין, פוגש את מיילס ומתוודע לכך שכעת גם מיילס מחזיק בכוחות העכביש. ספיידרמן מבטיח לפגוש שוב את מיילס ולהעביר לו אימונים בלוחמה בפשע. ספיידי מעביר אליו, בתור מוצא אחרון, דיסק-און-קי שחיבורו למכונה אמור לבטל את פעולתה. הוא מסביר כי מדובר במעין מאיץ חלקיקים שיכול ליצור פתח בין היקומים, מה שיגרום לכל היקומים לקרוס. כאשר מתחדש הקרב, קינגפין (העומד מאחורי הפרויקט ומנהיג קבוצת נבלי-על, כולל הגובלין) מגיע לחדר הבקרה של המאיץ ומנסה להפעיל אותו. אז נוצרת הפרעה בין ממדית שגורמת למונומנטים בעיר לשנות צורה ופותחת שער ששואב דמויות מיקומים אחרים. המאיץ מתמוטט וספיידרמן נפצע. מיילס מתחבא ורואה את קינגפין הורג את ספיידרמן. מיילס בורח וקינגפין שומע ומבין שמישהו עד לרצח, ושולח את הנבל פראולר לתפוס את העד, אך מיילס כבר הרחיק. למחרת דבר מותו של ספיידרמן מתפרסם, וכאשר העולם חולק כבוד אחרון לגיבור העל, מתגלה שמו, פיטר פארקר, אך איש מלבד מיילס לא יודע עדיין על מעורבותו של קינגפין ועל המאיץ הקטלני שלו. קיגפין אפילו עורך טקס לזכרו ספיידרמן, וטוען כי היו חברים. כמו רבים אחרים, מיילס קונה תחפושת של ספיידרמן בחנות של זקן והולך עם ההמון המתאבל לשמוע הספד שנשאה מרי ג'יין ווטסון, שהייתה בת זוגו של ספיידרמן המנוח. ספיידרמן אחר (פיטר ב. פארקר, אשר דומה במראהו לפיטר פארקר אך מבוגר ממנו, עם שיער בצבע שונה ועם מעט כרס) שהגיע מיקום מקביל בעקבות הניסוי במאיץ מוצא עצמו בחדרו של מיילס. שם מיילס אומר לספיידרמן הזה שספיידרמן המנוח הבטיח שילמד אותו (מיילס) איך להלחם כמו שרק ספיידרמן יכול. פיטר ב, שוויתר ממזמן על חיי הלוחמה בפשע, בוחן את מיילס בטיפוס קירות אך מיילס נופל ובטעות שובר את הדיסק שבכיסו, שהיה התקווה לעצור את המאיץ לפני הניסוי הבא. למחרת, כששניהם בתחפושת, הם יוצאים מהעיר ומתגנבים לאתר אחר של מעבדות אלכמקס (שבבעלות קינגפין) על מנת לפרוץ למחשבי הניסוי ולהעתיק לדיסק חדש את קוד הביטול. אוליביה אוקטביוס, גרסה נשית של דוק אוק, מגלה אותם, והשניים בורחים ליער כשבידיהם מחשב הנושא את קוד הביטול. ביער הם פוגשים עוד גיבורה כמוהם - את ספיידרוומן, שמורידה את המסכה ומיילס מזהה אותה בתור וונדה, הנערה שאיתה הוא ניסה להתחיל. היא מציגה עצמה בשם גוון סטייסי ומספרת כי היא עקבה אחריהם לשם אחרי שהבינה שיש למיילס כוחות. מתברר שגם היא הגיעה מיקום אחר וגם היא גרסה חלופית של ספיידרמן, שהגיעה בעקבות ניסוי מוקדם יותר של המאיץ והעמידה פנים שהיא עוד תלמידה רגילה בבית ספרו של מיילס, ועל כן גם שיקרה קודם לגבי שמה. אוליביה מספרת לקינגפין כי קיומם של ספיידריסטים מרובים שהגיעו מיקומים שונים מוכיח כי המאיץ מוכן.